Bernard Stirn a successivement été Auditeur au Conseil d’État (1976), Maître des requêtes (1980) puis Conseiller d’État (1992).
Il est Commissaire du Gouvernement près les formations contentieuses du Conseil d’État (1980-1983 et 1984-1991) et près le Tribunal des conflits (1987-1991), secrétaire général du Conseil d’État (1991-1995), président de sous-section à la section du contentieux (1998-2002), membre du Tribunal des conflits (depuis 2001), président adjoint de la section du contentieux (depuis 2002) et président de la section du contentieux à compter du 14 décembre 2006 jusqu’à fin mai 2018.
Bernard Stirn exerce également les fonctions de Président du conseil d’administration de l’Opéra national de Paris (2001-2018), Maître de conférences (depuis 1976) et Professeur associé à l’Institut d’études politiques de Paris depuis le 1er septembre 2002, donnant au sein de l’École de droit des cours consacrés au droit public et aux libertés publiques et droits fondamentaux.
Entre 2020 et 2023, il est président de la Société de législation comparée. À compter du 8 mars 2022, il devient vice-président de la Commission supérieure de codification.
Il est, enfin, Secrétaire perpétuel de l’Académie des Sciences Morales et Politiques.